Kad pasažieru pārvadājumus 1924. gadā uzsāk pirmais sabiedriskais autobuss Ventspilī, autoostas, protams, vēl nav. Galvenā stāvvieta bija laukums pie Kuldīgas – Ganību – Lielās ielu stūra – kādreizējā Siena tirgus vietā. No tā autobusi kursēja trīs maršrutos: Kuldīgas iela – dzelzceļa stacija; Kuldīgas iela – Gāliņciems; Kuldīgas iela – Vasarnīcu iela. Autobusa biļetes cena 1930. gadu beigās – 40 santīmi (arī 2013. gadā biļete pilsētas maršrutu autobusos Ventspilī maksā 40 santīmus).
Zināms, ka 20.gs.30. gados autobusu satiksme Ventspili saista ar Kuldīgu un Liepāju. Šos maršrutus uztur attiecīgo pilsētu uzņēmēji. Biļetes cena uz Kuldīgu bija 5 lati, bet uz Liepāju – 7 lati . Autobusi kursēja reizi dienā.
Nedaudz vēlāk, 50. gadu beigās, autoosta atradusies Rātslaukumā - Baznīcas ielas stūrī. Bijis arī tāds kā kontrolpunkts, kas atradās Kuldīgas ielā pie krustojuma ar Jūras ielu, kur tagad atrodas Swedbanka.
Tagadējā vietā autoosta uzcelta 1960.gadā. Savu otro dzimšanas dienu autoosta piedzīvo 2001. gadā, kad pilnībā pabeigta tās rekonstrukcija. Laika posmā no 2001. gada līdz 2004. gadam Ventspils autoostai kā pieejamākajam sabiedriskā transporta terminālim un pieturvietai piešķirta invalīdu un viņu draugu apvienības "Apeirons"vides pieejamības balva "Zelta kruķis". 2013. gada maijā, sadarbojoties ar Kurzemes plānošanas reģionu, Latvijas - Lietuvas pārrobežu sadarbības programmas ietvaros, veikti uzlabojumi vides pieejamībai - marķēta invalīdu stāvvieta un peronu stabi.
2002./2003. gadā Ventspils autoosta tika atzīta par vislabāk iekārtoto autoostu Latvijā. Galvenie autoostu vērtēšanas kritēriji - dispečeru dienesta darba organizācija, biļešu pārdošana, apkalpojošā personāla darba apstākļu nodrošināšana, autoostas tīrība, informācijas pakalpojumi un pasažieru apkalpošana.
2006. gadā Ventspils autoosta kā pirmā ārpus Rīgas ievieš biļešu tirdzniecības sistēmu BalticLines, kas dod iespēju pasažieriem, izmantojot biļešu rezervācijas pakalpojumus, jau10 dienas pirms brauciena iegādāties Ventspils autoostā biļeti turp - atpakaļ uz jebkuru vietu, kas pieslēgta šai sistēmai.
Pašlaik Ventspils autoostā iespējams ne tikai iegādāties autobusu biļetes, bet saņemt arī citus pakalpojumus, piemēram, iegādāties pirmās nepieciešamības preces, laikrakstus un žurnālus, izmantot autopasta un sabiedriskās ēdināšanas pakalpojumus.
Lai paaugstinātu klientu apkalpošanas kvalitāti, regulāri tiek veikti dažādi uzlabojumi, tiek modernizēta pasažieru un iedzīvotāju informēšanas sistēma. 2012. gadā uzsākta pasažieru informēšanas sistēmas modernizēšana. Autoostas uzgaidāmajā zālē uzstādīti 2 LED displeji ar informāciju par autobusu kustības sarakstiem un operatīvo informāciju, bet 2013. gadā pie iekāpšanas peroniem uzstādīti monitori, kuros redzama informācija par tuvākajiem autobusu reisiem, kas atiet no konkrētā perona un cita operatīvā informācija, bet autoostas uzgaidāmajā zālē novietots informatīvais LED displejs, kurā redzama aktuālā informācija par Ventspils pilsētu.
Autoostas uzgaidāmajā zālē tiek izvietotas arī dažādas izstādes.